Reikšmingiausią ir didžiausią Dailės skyriaus eksponatų dalį sudaro XX a. Lietuvoje dirbusių teatro ir kino dailininkų kūrybinė ir biografinė medžiaga. Tai - scenovaizdžių ir kostiumų eskizai, techniniai brėžiniai, scenografijos maketai, teatriniai kostiumai, butaforijos, rekvizito reikmenys, animacinių filmų eskizai ir piešiniai. Čia saugomi ir pirmųjų profesionaliojo teatro dailininkų Vlado Didžioko, Vladimiro Dubeneckio, Adomo Galdiko, Adomo Varno, Mstislavo Dobužinskio, Liudo Truikio bei kitų žymių praeities ir šių laikų scenografų darbai bei vertingas iškilių teatro, muzikos ir kino veikėjų (Boriso Dauguviečio, Romualdo Juknevičiaus, Onos Rymaitės, Unės Babickaitės, Konstantino Glinskio, Juozo Naujalio ir kt.) memorialinių daiktų rinkinys, kurį sudaro įvairūs asmeniniai daiktai ir dailės kūriniai. Be to, Dailės skyrius puikuojasi sukaupta žymių menininkų portretų bei ekslibrisų kolekcija.